UABDivulga - Barcelona recerca i innovació

En rèptils, l'estomatitis infecciosa és la forma clínica més comuna de malaltia del tracte digestiu superior (upper alimentary tract disease - UATD). L'etiologia d'aquesta UATD s'ha relacionat amb diferents infeccions bacterianes, fúngiques i virals. La UATD es pot presentar en forma d'inflamació de les genives, llengua, paladar, llavis i per extensió, a l'esòfag, conjuntiva, globus ocular i pulmó. En els casos greus, la UATD pot causar una infecció per tot l'organisme i provocar la mort de l'animal. Sovint aquesta UATD apareix associada a condicions pobres de maneig (incloent un ambient inadequat), deficiències nutricionals, infestació per àcars, traumatisme oral i tumors. En quelonis, l'estomatitis infecciosa està sovint relacionada amb alguns tipus de virus (herpesvirus, iridovirus) i infeccions bacterianes com Mycoplasma spp. No obstant això, els signes clínics sovint es superposen, fent que aquestes infeccions siguin indistingibles.

Les infeccions per virus de la família dels adenovirus s'han diagnosticat en moltes espècies de rèptils, per exemple, en cocodrils, serps, sargantanes i diverses espècies de quelonis. Els adenovirus han estat descrits com a patògens oportunistes en moltes espècies animals, especialment quan factors addicionals (particularment infeccions concurrents) afecten seriosament la salut de l'hoste. No obstant això, alguns tipus d'adenovirus són capaços de causar infeccions i malaltia per si mateixos.

Els adenovirus trobats en serps i llangardaixos pertanyen al gènere Atadenovirus. En quelonis s'ha descrit diferents tipus d'infeccions adenovirals. En tortugues selvàtiques (Indotestudo forstenii) alguna d'aquestes infeccions van presentar distribució sistèmica (amb afectació de diversos òrgans) tot provocant absència de gana, letargia, ulceracions de les mucoses, erosions palatines de la cavitat oral, secreció nasal i ocular i diarrea; en aquest cas l'adenovirus pertanyia al gènere Siadenovirus. Aquest mateix siadenovirus va afectar a tortugues gravades (Manouria impressa) i tortuga estrellada de Birmània (Geochelone platynota) que havien estat en contacte amb aquestes tortugues selvàtiques, però amb absència de signes clínics, o si van aparèixer aquests van ser totalment inespecífics. Un altre tipus diferent d'adenovirus diferent a la resta del gènere, es va aïllar de diverses tortugues testudinoides amb degeneració hepàtica, incloent una tortuga de caixa occidental (Terrapene ornata ornata).

En aquest estudi vam presentar per primera vegada una UATD en una tortuga mora (Testudo graeca) associada a una infecció per un nou tipus d'adenovirus. L'animal tenia 2 anys d'edat i presentava uns símptomes clínics de falta de gana i debilitat d’una setmana d'evolució. L'animal pertanyia a una col·lecció privada de 10 tortugues mores de 2 a 4 anys d'edat. Dos mesos abans d'aquesta presentació clínica, es van agregar a aquest grup 4 tortugues noves: dues tortugues mediterrànies (Testudo hermanni), una tortuga mora i una tortuga russa (Testudo horsfieldii). Dues tortugues mores van morir sense signes premonitoris durant els dos mesos següents a aquestes introduccions, però no es van realitzar anàlisis anatomopatològiques.

En l'exploració de l'animal en qüestió, es va observar una pobra condició corporal (1/5)  i debilitat generalitzada. L'anàlisi fecal realitzat va revelar la presència d'un gran nombre d'ous de tipus oxiúrido i en les radiografies es va observar una imatge compatible amb obstrucció gastrointestinal. A l'animal se li va col·locar en un terrari a 28ºC, amb llum ultraviolada, aigua i se’l va medicar amb antibiòtics (enrofloxacina), complexos vitamínics i fluidoteràpia intracelómica. Tot i el tractament mèdic de suport, l'animal va morir. Durant la necròpsia es va observar que les genives i la llengua tenien una coloració pàl·lida i estaven recobertes de moc. A més es va comprovar que l'animal patia una obstrucció intestinal composta per femtes resseques i presència d'alguns paràsits de tipus nematodes. En l'anàlisi microscòpic dels teixits (histopatologia) es va observar una intensa proliferació i inflamació de l'epiteli de la boca i l'esòfag (estomatitis i esofagitis hiperplàsiques) amb presència d'enormes cossos d'inclusió en el nucli de les cèl·lules epitelials (imatge 1). A la resta d'òrgans examinats no es van observar lesions aparents. Mitjançant microscòpia electrònica de transmissió, es va apreciar que aquests cossos d'inclusió es corresponien amb grans cúmuls de virions icosaèdrics d’entre 60 i 80 nanòmetres, disposats en agregats cristal·lins morfològicament compatibles amb partícules similars a adenovirus (imatge 2). Mitjançant reacció en cadena de la polimerasa (PCR) i anàlisi de seqüenciació es va identificar un nou adenovirus. D'acord amb les anàlisis filogenètiques, aquest virus es va incloure dins del gènere Atadenovirus, fet que va contrastar amb la resta d'adenovirus de quelonis descrits fins ara.


Imatge 1: tortuga mora. Imatge histopatològica de l'esòfag. S'observa una marcada proliferació de l'epiteli esofàgic. Moltes de les cèl·lules epitelials mostren enormes cossos d'inclusió basòfils en el nucli cel·lular (fletxes). Tinció d'hematoxilina-eosina.

Tal com s'ha descrit, el present cas es va correspondre amb una nova infecció per adenovirus restringida al tracte digestiu superior d'una tortuga. Lamentablement, no va ser possible establir si aquest animal patia una infecció adenoviral patògena primària, o si aquesta va ser conseqüència d'un estat d'estrès produït per la parasitosi intestinal o altres factors no relacionats. A més, com no es van realitzar cultius bacterians, no es van poder descartar infeccions bacterianes o micoplásmicas concomitants. No obstant això, la combinació d'aquesta infecció viral i l'obstrucció parasitària molt probablement va contribuir a la mort de l'animal.

Tot i que la font d'aquesta infecció viral no va poder ser dilucidada, basant-nos en l'aparició de signes clínics dos mesos després de la incorporació a la col·lecció de tortugues de 4 nous exemplars pertanyents a 3 espècies diferents, és possible que algun d'ells fos portador d'aquest virus. Alguns autors han suggerit que alguns adenovirus poden transmetre i infectar diferents espècies de tortugues. La taxonomia actual de la família Adenoviridae indica un llinatge coevolutiu dels virus amb els seus hostes, incloent salts a altres espècies de hostes (per exemple, membres del gènere Atadenovirus de rèptils a aus i remugants, o més sovint entre espècies més properes). A causa de la manca de temps per adaptar-se a les noves espècies, la infecció d'aquests nous hostes sembla resultar en una infecció més patògena per part del virus. Així doncs, en el present cas, no es va poder descartar una hipotètica transmissió d'aquest adenovirus entre diferents espècies de tortugues. Aquesta és la primera descripció d'un nou tipus d’Atadenovirus en tortugues amb afectació del tracte digestiu superior i l'aparició de la subsegüent UATD.


Imatge 2: tortuga mora. Microscòpia electrònica de transmissió a grans augments del nucli d'una cèl·lula epitelial esofàgica. A la imatge s'observa que els cossos d'inclusió observats en la histopatologia (Imatge 1) es corresponien amb grans cúmuls de virions d'adenovirus.